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Le jeu commence par un combat contre le Foot Clan et Hun dans le gratte-ciel d'Oroku Saki. Le Foot est défait, et Maître Splinter disparaît mystérieusement. Les Tortues poursuivent leur trace jusqu'à un bâtiment marqué "T.C.R.I.", qui cache un secret étrange derrière une façade anodine : ses employés sont membres d'une race extraterrestre ressemblant à un cerveau, les Utroms. En affrontant ces ennemis nouveaux et insolites, les Tortues sont accidentellement téléportées à différents points de la galaxie, rencontrant le Fugitoid Professor Honeycutt sur D'Hoonib, et se retrouvent pris dans la guerre entre Triceratons et la Fédération — les deux camps cherchant le Fugitoid pour sa technologie. En chemin, elles croisent un chasseur de primes intergalactique nommé Slashuur. réputé comme étant le plus puissant de l'univers, Honeycutt en a entendu parler dans sa jeunesse. Ironiquement, Honeycutt est la cible de Slashuur, qui a été embauché par les Triceratons pour le capturer. Après que les Tortues l'aient vaincu, Slashuur révèle qu'il en sait beaucoup sur Hamato Yoshi before de prendre la fuite. Avant de s’échapper du monde natal des Triceratons, les Tortues font la connaissance et libèrent un noble guerrier Triceraton, Traximus, contraint de combattre comme gladiateur.
De retour sur Terre, dans le bâtiment T.C.R.I., il est révélé que les Utroms avaient sauvé un Splinter blessé et en prenaient soin. Pour mieux leur expliquer leur origine, ils placent les TMNT et Splinter dans une machine de réalité virtuelle. Il y a des centaines d’années, les Utroms voyageaient à travers la galaxie, transportant un criminel de leur espèce, Ch'rell. Leur vaisseau s’écrase au Japon. Ch'rell s’échappe, tandis que les Utroms doivent attendre que la technologie terrestre rattrape la leur pour pouvoir rentrer chez eux. Plus tard, après avoir sollicité l’aide de certains humains comme Guardian Ninja, les Utroms sont attaqués par un seigneur de guerre lourdement armé, connu sous le nom de Shredder. Pendant ce temps, dans le vrai monde, Baxter Stockman sabote la machine de réalité virtuelle, rendant ses dangers réels pour les Tortues et Splinter. Après avoir vaincu Shredder et ses ninja Foot féodaux, les Tortues rencontrent Mortu, un Utrom, qui leur donne un dispositif leur permettant de revenir dans le monde réel. Malheureusement, à leur arrivée, ils trouvent Shredder et le Foot attaquant le bâtiment T.C.R.I. Lors du combat, un dispositif de destruction organique est planté et les Utroms s’échappent par leur Transmat. Les Tortues battent Shredder juste avant qu’il ne puisse leur courir après, et il s’avère que ce Shredder est le même que celui qu’ils ont vu dans le Japon féodal, mais aussi le vilain Utrom Ch'rell ! Les Tortues s’échappent du bâtiment avant que le dispositif ne saute, mais Ch'rell n’a pas cette chance.
Plus tard, elles rencontrent un gigantesque alligator anthropomorphe dans les égouts nommé Leatherhead. Après un conflit, Leatherhead se rend compte qu’il est du même camp que les Tortues. Il raconte ses origines : autrefois, il était un bébé alligator, trouvé et adopté par un Utrom. Leatherhead a été en contact avec une Ooze Retromutagen, et est devenu ce qu’il est aujourd’hui, tout comme les Tortues. Il vivait avec les Utroms, qu’il considérait comme sa famille. Quand le bâtiment T.C.R.I. a explosé, il s’est enfui dans les égouts et s’est installé dans l’ancien repaire des Tortues, tentant de construire son propre Transmat pour suivre les Utroms. Malheureusement, il s’avère que son partenaire dans ce projet n’était autre que Baxter Stockman, qui faisait semblant d’être allié aux Utroms. Réalisant que tout était fini pour lui, Baxter jeta un réservoir chimique en fuite, faisant s’effondrer le plafond du repaire de Leatherhead. Leatherhead supplie ses nouveaux amis de s’échapper pendant qu'il retient l’effondrement. Les Tortues s’enfuient juste à temps, voyant le plafond s’effondrer complètement sur Leatherhead.