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Das Spiel beginnt im alten Ägypten, als Prinz Atem heimlich aus dem Palast schleicht, um seine Freunde Jono und Teana auf den Duell-Plätzen zu treffen. Währenddessen beobachten sie eine Zeremonie der Magier, die dunkler ist als die gewöhnlichen Rituale. Nach der Zeremonie duelliert sich Atem mit einem der Priester, namens Seto, und besiegt ihn.
Als Atem zum Palast zurückkehrt, wird er schnell von Simon Muran, seinem Lehrer und Berater, ins Bett geschickt. Während Muran davongeht, informiert ihn ein Wächter darüber, dass der Hohepriester Heishin den Palast mit einer seltsamen Magie infiltriert hat. Muran sucht nach Heishin. Als er ihn findet, berichtet Heishin Muran, dass er die Dunkle Macht gefunden habe, und benutzt den Millenniumstab, um Muran zu treffen. Als Heishin Atem findet, droht er damit, den ägyptischen König und die Königin zu töten, wenn er das Millennium-Puzzle nicht übergibt. Muran erscheint hinter Heishin und befiehlt Atem, das Puzzle zu zertrümmern. Atem gehorcht, und Muran versiegelt sich und Atem im Puzzle, um auf jemanden zu warten, der es wieder zusammensetzt.
Fünftausend Jahre später setzt Yugi Mutou das Puzzle wieder zusammen. Er spricht mit Atem im Puzzle, und Atem gibt Yugi sechs leere Karten. Da er nicht weiß, wofür sie sind, nimmt er sie zu einem Duell-Turnier mit. Nachdem er einen der Duellanten besiegt, wird eine der Karten mit einem Millennium-Objekt gefüllt. Als Yugi erkennt, worum es bei den Karten geht, schließt er das Turnier ab und füllt alle sechs Karten mit Millennium-Objekten. Dies ermöglicht Atem, in seine Zeit zurückzukehren.
Zurück in seiner eigenen Zeit, berichtet Muran Atem, was seit seiner Versiegelung vorgefallen ist. Heishin und die Magier haben mit den Millennium-Objekten die Kontrolle über das Königreich übernommen, und nur die Rückeroberung der Objekte von den Magiern, die sie bewachen, kann das Reich befreien. Nach dieser Offenbarung stirbt Muran.
Nachdem er Jono und Teana eingeholt hat, begibt sich Atem zum zerstörten Palast und durchsucht ihn. Er findet Seto, der ihm eine Karte mit den Standorten der Magier und Millennium-Objekte gibt und ihn bittet, die Magier zu besiegen.
Nachdem Atem alle Millennium-Objekte bis auf eines wiederbeschafft hat, führt Seto ihn zu Heishin, der den Millenniumstab hält. Atem besiegt Heishin, entdeckt aber, dass Seto den Millenniumstab besitzt und nur Atem dazu benutzen wollte, die Objekte an einem Ort zu sammeln. Atem duelliert sich mit Seto um die Objekte und besiegt ihn, doch nach dem Duell greift Heishin die Objekte an und nutzt sie, um den DarkNite zu beschwören. In der Hoffnung, den DarkNite zur Zerstörung seiner Feinde einzusetzen, hat er jedoch keinen Beweis für seine Autorität, weshalb der DarkNite stattdessen Heishin in eine Karte verwandelt. Heishin, nun in eine Spielkarte verwandelt, verspottet Heishin, bevor er die Karte verbrennt. Nachdem Atem gezeigt hat, dass er die Millennium-Objekte besitzt, fordert DarkNite ihn zu einem Duell auf. Atem besiegt ihn, woraufhin er sich in Nitemare verwandelt, der Atem erneut herausfordert. Atem besiegt ihn erneut, und Nitemare kehrt widerwillig zurück in seine Welt. Atem kann schließlich den Thron besteigen und sein Volk in Frieden führen.